Le origini dei Templari Neri risalgono al periodo immediatamente successivo alla guerra civile nota come Eresia di Horus. Quando il traditore Horus, Primarca dei Lupi Lunari, una delle venti Legioni in cui erano originariamente divisi gli Space Marine,fu ucciso e le sue forze ricacciate nell'Occhio del Terrore, Roboute Guilliman, Primarca della Legione Ultramarine, propose che le Legioni degli Space Marine fossero divise in forze più piccole (i Capitoli) e indipendenti, in modo che non fosse più possibile concentrare una grossa forza nelle mani di un singolo uomo. Rogal Dorn, Primarca dei Magli dell'Imperatore, si oppose alla decisione di Guillman, affermando che mai e poi mai avrebbe acconsentito a smembrare il suo esercito. Leman Russ, Primarca dei Lupi Siderali, e Vulkan, Primarca delle Salamandre, si schierarono a fianco di Dorn, Jagathai Khan, Primarca delle Furie Bianche, e Corax, Primarca della Guardia del Corvo, invece sostennero Guilliman. Le tensioni aumentarono. Dorn accusò di codardia Guillman, poiché le sue forze non avevano preso parte alla difesa del palazzo dell'Imperatore, il primarca degli Ultramarine accusò Dorn di essere un ribelle. Stava scoppiando un altro conflitto intestino all'imperium, le cui conseguenze potevano essere simili a quelle dell'Eresia di Horus.
Alla fine il buon senso prevalse. Dorn accosentì a scindere i Magli dell'Imperatore generando altri due capitoli: i Magli Scarlatti e i Templari Neri. Il comando di questi ultimi fu affidato a Sigismund. Egli era stato designato da Dorn primo campione dell'imperatore. Le truppe dei Magli dell'Imperatore durante l'assedio del palazzo imperiale erano troppo occupate a difendere il palazzo e si trovavano nell'impossibilità di contrattaccare. Dorn quindi nominò Sigismund Campione dell'Imperatore affidandogli il compito di scovare e uccidere i Campioni del Caos, ovunque essi si nascondessero. Benché traditori non potevano sottrarsi alla sfida perché conservavano ancora parte del loro onore marziale. A Sigismund fu affidata un'armatura recante la sua araldica, completamente dipinta di nero con gli spallacci bianchi e la croce di malta dipinta su di essi. Egli sfidò e uccise innumerevoli nemici, coprendosi di gloria. La decisione di Dorn quindi fu comprensibile. I Templari Neri adottarono l'araldica di Sigismund e per provare la loro lealtà all'Imperatore e scagionare Dorn dalle ingiuste accuse che molti avevano mosso contro di lui, decisero di indire una crociata nel Suo nome e muovere contro i nemici dell'Umanità che, approfittando della momentanea debolezza dell'Imperium, avevano occupato molti pianeti di confine. La Crociata dei Templari Neri è stata definita "La Crociata Eterna" e dopo diecimila anni di guerre è ancora in corso, infatti tutti i successori di Sigsmund hanno rinnovato l'antico giuramento di portare guerra ai nemici dell'Imperium.
I Templari Neri sono organizzati in crociate, capitanate ognuna da un Maresciallo. Il coordinatore di tutte le crociate è il Gran Maresciallo. Attualmente questa carica è ricoperta dal Gran Maresciallo Helbrecht.
Ogni crociata può impegnare una o più compagnie di Templari Neri, i singoli Marescialli di solito si coordinano riunendosi nelle fortezze che vengono fondate sui pianeti su cui i Templari Neri hanno combattuto. Esse hanno come funzione principale il reclutamento di uomini per rinfoltire i ranghi del Capitolo, inoltre servono appunto come punto di ritrovo per le varie crociate e come monito alla popolazione. Queste tetre fortificazioni infatti incutono timore e rendono memori che allo sguardo dell'Imperatore e dei suoi servi nulla sfugge.
Coloro che incautamente hanno occupato queste fortezze apparentemente abbandonate si sono trovati a fronteggiare un triste destino. I Templari Neri possono sempre decidere di farvi ritorno.
La caratteristica principale dei Templari, come già accennato, è quella di essere un Capitolo itinerante. Non hanno un mondo natio o un punto di riferimento specifico. Le fortezze sono i soli luoghi in cui essi sostano per far riposare i guerrieri e rinfoltire i ranghi. Questa loro caratteristica rende il loro numero vago. Alcuni dicono che essi superino le cinquemila unità, contravvenendo ai principi del Codex Astartes. Ma visto che le crociate sono difficili da rintracciare nessuno ha mai avuto le prove per confermare questa ipotesi. Dal canto loro i Templari Neri non conservano registrazioni scritte riguardanti il numero dei loro Confratelli, solo il Gran Maresciallo è al corrente dell'effettivo numero degli uomini impiegati dal Capitolo.
Il fatto di non avere un pianeta natale li rende difficili da contattare. Coloro che ne abbiano la necessità possono chiedere l'aiuto di una Crociata itinerante, o sono gli stessi Templari Neri a intervenire in certe situazioni per onorare antichi patti di alleanza e amicizia. Ma di solito sono i Marescialli a decidere come, dove e quando muovere guerra, in modo del tutto indipendente. Questa loro caratteristica li rende invisi a molte delle autorità imperiali. Succede in rari casi che il Gran Maresciallo richieda l'unione di tutte le Crociate vicine in caso di conflitto aperto. Durante la guerra di Armaggeddon Helbretch riuscì a riunire e comandare le forze provenienti da tre Orociate diverse per colpire duramente gli orchi.
I Templari Neri inoltre sono estremamente diffidenti verso tutti coloro che possiedono poteri psionici. Per loro queste abilità non sono doni ma una dannazione, non includono mai nei loro ranghi reclute dotate di questi poteri e di conseguenza non hanno Bibliotecari. Sembra che per le comunicazioni astropatiche e per la navigazione Warp si servano di persone esterne al capitolo, alle quali viene fatto un approfondito esame per garantire la loro lealtà all'Imperatore.